Hagerty gab 1979 ihr Off-Broadway-Debüt und spielte in Mutual Benefit Life im Theater ihres Bruders, der Produktionsfirma. 1983 trat sie Off-Broadway am Vandam Theatre in Shel Silversteins ‚Wild Life‘ unter der Regie von Art Wolff auf. Es war ein Ensemble-Theaterstück mit Christopher Murney, W.H. Macy, Henderson Forsythe, Conard Fowkes, Jody Gelb, Howard Lee Sherman und Raynor Scheine. Sie trat weiterhin auf der Bühne auf, einschließlich der Hauptrolle in einer Broadway-Version von The House of Blue Leaves. Ihre erste Filmrolle war in All That Jazz, aber ihr kleiner Teil wurde aus dem fertigen Film geschnitten. Anschließend wurde sie in dem Parodiefilm neben Robert Hays besetzt, Flugzeug!. Es wurde im Juni 1980 veröffentlicht und wurde zu dieser Zeit die dritthöchste Komödie in der Kassengeschichte, hinter Smokey and the Bandit (1977) und National Lampoon’s Animal House (1978). Flugzeug! etablierte Hagerty als bekannte komödiantische Schauspielerin.
Hagerty verbrachte die 1980er Jahre in einer Reihe von Kinofilmen, von dem gut rezensierten Albert Brooks Film Lost In America und Woody Allens A Midsummer Night’s Sex Comedy bis hin zu dem schlecht erhaltenen Beyond Therapy. Ihre Rollen beinhalteten oft einen naiven oder distanzierten Charakter, der sich des Chaos, das sie umgab, nicht bewusst zu sein scheint, wie in Airplane! und Flugzeug II: Die Fortsetzung. In den 1990er und 2000er Jahren trat Hagerty hauptsächlich in Fernsehfilmen oder Nebenrollen in Hollywood-Filmen auf, darunter die Komödien der 90er Jahre What About Bob? und Noises Off, sowie eine Rolle in dem Film Just Friends von 2005 und She’s the Man von 2006.
1991 spielte sie neben Fran Drescher und Twiggy in Prinzessinnen, eine Sitcom, die fünf Wochen lang auf CBS ausgestrahlt wurde. Hagerty war nach vier Folgen inmitten schlechter Bewertungen und negativer Bewertungen vom Set gegangen. Sie wurde 1994 in dem Spin-off Women of the House von Designing Women besetzt, war aber zu Beginn der Dreharbeiten einem anderen Projekt verpflichtet, so dass Valerie Mahaffey sie in mehreren Folgen ersetzte. Sie schloss sich schließlich der Besetzung an, filmte zwei Folgen, und zurückgetreten, Übergabe der Rolle an Mahaffey, der sich nach einem letzten Auftritt verbeugte. 1998 spielte sie in der kurzlebigen UPN-Sitcom Reunited.
Im Jahr 2000 erzählte sie die Hörbuchversion von Die Trolle, ein Kinderroman von Polly Horvath. Im Jahr 2002 trat sie in der Broadway-Wiederbelebung von Mornings at Seven auf. Im Jahr 2003 begann sie eine wiederkehrende Rolle als Babysitter namens Polly auf Malcolm in der Mitte. Sie erschien als Hazel Bergeron in 2081, der Verfilmung von Kurt Vonneguts Kurzgeschichte „Harrison Bergeron“. Ab 2011 übernahm sie die Stimme von Carol, Lois ‚Schwester, bei Family Guy. 2013 spielte sie in A Master Builder und trat in einer Reihe von Old Navy-Werbespots als blinzelnde Flugbegleiterin auf. Im Jahr 2015 machte sie einen weiteren Cameo-Auftritt als Flugbegleiterin in Larry Gaye: Renegade Male Flight Attendant. Im Jahr 2017 erschien sie in einer wiederkehrenden Rolle als Haustier Parapsychologe auf Trial & Fehler. Im Jahr 2018 wurde sie als reguläre Serie in der ABC-Comedy-Pilotserie Steps besetzt.