La controversia de la circuncisión en el cristianismo primitivo se resolvió en el siglo I, de modo que los cristianos no judíos no estaban obligados a ser circuncidados. San Pablo, el principal defensor de esta posición, desalentó la circuncisión como una calificación para la conversión al cristianismo. La circuncisión pronto se volvió rara en la mayor parte del mundo cristiano, excepto en la Iglesia Copta de Egipto (donde la circuncisión era una tradición que data de tiempos precristianos) y para los judeocristianos. Quizás por esta razón, el tema de la circuncisión de Cristo era extremadamente raro en el arte cristiano del 1er milenio, y no parece haber ejemplos sobrevivientes hasta el final del período, aunque las referencias literarias sugieren que a veces se representó.
Una de las primeras representaciones en sobrevivir es una miniatura en un importante manuscrito iluminado bizantino de 979-984, el Menologion de Basilio II en la Biblioteca Vaticana. Esta tiene una escena que muestra a María y José sosteniendo al niño Jesús fuera de un edificio, probablemente el Templo de Jerusalén, mientras un sacerdote se acerca a ellos con un pequeño cuchillo. Esto es típico de las primeras representaciones, que evitan mostrar la operación en sí. En el período del nacimiento de Jesús, la práctica judía real era que la operación se realizara en casa, generalmente por el padre, y se muestra a José usando el cuchillo en una placa esmaltada del Altar de Klosterneuburg (1181) de Nicolás de Verdún, donde está junto a placas que muestran las escenas muy raras (en el arte cristiano) de las circuncisiones de Isaac y Sansón. Como la mayoría de las representaciones posteriores, estas se muestran en un gran edificio, probablemente representando el Templo, aunque de hecho la ceremonia nunca se realizó allí. A los peregrinos medievales a Tierra Santa se les dijo que Jesús había sido circuncidado en la iglesia de Belén.
La escena se hizo gradualmente cada vez más común en el arte de la iglesia occidental, y cada vez más rara en el arte ortodoxo. Varios temas en la exégesis teológica del evento influyeron en el tratamiento en el arte. Como el primer dibujo de la sangre de Cristo, también fue visto como un precursor o incluso la primera escena de la Pasión de Cristo, y fue uno de los Siete Dolores de María. Se desarrollaron otras interpretaciones basadas en ella como la ceremonia de nombramiento equivalente al bautismo cristiano, el aspecto que eventualmente se convertiría en el más prominente en el pensamiento católico. Tanto a este respecto como en términos de encontrar un lugar en un ciclo pictórico, la consideración de la circuncisión la puso en una especie de competencia con la Presentación mucho mejor establecida de Jesús; finalmente, las dos escenas se combinaron en algunas pinturas.
Un influyente libro de Leo Steinberg, La Sexualidad de Cristo en el Arte Renacentista y en el Olvido Moderno (1983, 2ª edición, 1996), explora la representación explícita del pene de Cristo en el arte, que, según él, se convirtió en un nuevo foco de atención en el arte medieval tardío, cubierto inicialmente solo por un velo transparente a principios del siglo XIV, y en la segunda mitad del siglo completamente descubierto, y a menudo sujeto de la mirada o gestos de otras figuras en la escena. Este énfasis es, entre otras cosas, una demostración de la humanidad de Cristo cuando aparece en las representaciones de la Virgen con el Niño y otras escenas de la infancia de Cristo, y también un presagio de la Pasión de Cristo que vendrá en el contexto de la Circuncisión.
Habiendo tomado prestado el gran escenario arquitectónico del Templo de la Presentación, escenas posteriores pueden mostrar al sumo sacerdote solo sosteniendo al bebé, mientras él o un mohel realiza la operación, como en el retablo de San Wolfgang de Michael Pacher (1481), o la pintura de Durero (derecha) y su influyente xilografía de su serie sobre la Vida de la Virgen. Esto reflejaba lo que para entonces se había convertido, y sigue siendo, la práctica judía estándar, donde la ceremonia se realiza en la sinagoga y el bebé es sostenido por el rabino sentado mientras el mohel realiza la operación. Tal arreglo se ve en una miniatura de un Pentateuco alemán en hebreo de alrededor de 1300, que muestra la Circuncisión de Isaac. Otras representaciones muestran al bebé en brazos de María o José, o ambos. Muchos muestran a otro bebé en el fondo, presumiblemente el siguiente en la cola.
Otras representaciones medievales y renacentistas tardías de la circuncisión en general muestran antipatía hacia el judaísmo; las caricaturas muestran el procedimiento como grotescamente cruel y el mohel como una figura amenazante; El tratado antijudaico de Martín Lutero de 1543, Sobre los judíos y Sus Mentiras, dedica muchas páginas a la circuncisión. Algunas representaciones alemanas tardomedievales representan la Circuncisión de Cristo en una vena similar, con el bebé no sostenido por sus padres y a los funcionarios judíos oficiantes se les dan características estereotipadas. En al menos un manuscrito en miniatura se muestra a mujeres realizando el rito, que ha sido interpretado como un tropo misógino, con la circuncisión representada como una forma de castración.
En el siglo XV, la escena era a menudo prominente en grandes retablos polípticos con muchas escenas en el norte de Europa, y comenzó a ser la escena principal en el panel central en algunos casos, generalmente cuando fueron encargados por cofradías laicas dedicadas al Santo Nombre de Jesús, que se encontraron en muchas ciudades. Estos a menudo incluían retratos de donantes de miembros, aunque ninguno es obvio en la circuncisión de Cristo de Luca Signorelli encargada por la cofradía de Volterra. La devoción al Santo Nombre fue una característica fuerte de la predicación teatral y extremadamente popular de San Bernardino de Siena, que adoptó el monograma IHS de Cristo como su emblema personal, que también fue utilizado por los jesuitas; esto a menudo aparece en pinturas, como puede ser un rollo sostenido por un ángel que lee Vocatum est nomen eius Jesum.
Una composición más pequeña en formato horizontal se originó con el pintor veneciano Giovanni Bellini en aproximadamente 1500 y fue extremadamente popular, con al menos 34 copias o versiones producidas en las décadas siguientes; la versión más cercana a la prime se encuentra en la National Gallery de Londres, aunque se atribuye a su taller. Estos parecen haber sido encargados para hogares, posiblemente como ofrendas votivas para el nacimiento seguro de un hijo mayor, aunque la razón de su popularidad sigue sin estar clara. Siguieron algunas otras representaciones mostrando a Simeón, el profeta de la Presentación, considerado por entonces como Sumo Sacerdote del Templo, realizando la operación en Jesús en poder de María. En otras representaciones es una figura en el fondo, a veces levantando las manos y mirando al cielo, como en el Signorelli. Un retablo de 1500 de otro pintor veneciano, Marco Marziale (National Gallery, Londres), es una combinación completa de la Circuncisión y la Presentación, con el texto de la profecía de Simeón, el Nunc dimittis, que se muestra como en mosaico en las bóvedas del entorno del templo. Hubo una serie de obras comparables, algunas encargadas en circunstancias en las que está claro que la iconografía habría tenido que pasar un escrutinio erudito, por lo que la combinación era evidentemente capaz de aprobación teológica, aunque también se registran algunas quejas.
La escena fue a menudo incluida en el arte protestante, donde esto incluía escenas narrativas. Aparece en las fuentes bautismales debido a la conexión hecha por los teólogos con el bautismo. Una pintura (1661, Galería Nacional de Arte, Washington) y un grabado (1654) de Rembrandt son inusuales al mostrar la ceremonia que tiene lugar en un establo. En este período, las grandes representaciones eran más raras en el arte católico, sobre todo porque la interpretación de los decretos de la sesión final del Concilio de Trento en 1563 desalentó la desnudez en el arte religioso, incluso la del niño Jesús, lo que dificultó la representación de la escena. Incluso antes de esto, representaciones del siglo XVI como las de Bellini, Durero y Signorelli tendían a ocultar discretamente el pene de Jesús a la vista, en contraste con composiciones anteriores, donde esta evidencia de su humanidad se muestra claramente.
Los poemas sobre el tema incluyeron Sobre la circuncisión de John Milton y Nuestro Señor en Su circuncisión a Su Padre de Richard Crashaw, que ambos expusieron el simbolismo tradicional.