El banquero de inversiones Edward Francis Hutton comenzó el desarrollo del Club de Golf Seminole privado de 140 acres (57 hectáreas) en 1929 en terrenos que anteriormente eran propiedad de Harry Kelsey. El sitio elegido para el curso contó con una serie de crestas de dunas de arena que se pusieron en juego cuidadosamente con algunas calles dirigidas hacia sitios verdes elevados, mientras que otros descienden de picos arenosos a terrenos más planos. Ambos nueves salieron de la casa club en un terreno llano antes de desviarse hacia la cresta de dunas de 40 pies que corre a lo largo del borde occidental de la propiedad.
Los greens de Seminole son la principal línea de defensa del campo y muchos de ellos tienen un ángulo inteligente, estrechándose hacia la parte trasera, lo que hace que las posiciones de los pasadores traseros sean extremadamente difíciles. Los bunkers de calles son generalmente poco profundos, pero las trampas de arena adyacentes a las superficies de colocación a menudo son profundas y problemáticas. El campo es más conocido por su ingenioso recorrido en un sitio bastante rectangular, lo que da como resultado una nueva dirección del viento en cada hoyo.
El diseño ocupa un cuenco de fondo plano situado entre una alta cresta de dunas al oeste y las dunas a lo largo del Océano Atlántico al este. En el medio se encuentran los estanques necesarios para manejar el drenaje. El diseño de Ross logró que 14 de los 18 hoyos tocaran estas dos líneas de dunas (los hoyos 1, 8, 9 y 10 no lo hacen). Para reflejar y complementar el barrido de la propiedad de arena, Ross también utilizó bunkering que no era típico de su otro trabajo. En lugar del bunkering de bajo perfil más estándar, Ross usó trampas de arena de cara destellada que recuerdan a un curso de George Thomas en lugar de una obra de Donald Ross.
A lo largo de su historia, el club ha sido conocido como un club de golf para la élite corporativa. En 1947, los miembros del club incluían a Joseph P. Kennedy, Henry Ford II, Jack Chrysler, Paul Mellon, Phillip Armour, John Pillsbury y Robert Vanderbilt. El club también ha acogido a reyes y presidentes: El presidente Dwight D. Eisenhower fue miembro honorario, los presidentes Gerald Ford y John F. Kennedy jugaron a menudo; y el Duque de Windsor fue miembro. Henry Picard, ganador del Torneo de Maestros de 1938, fue el profesional en Seminole durante 26 años y Ben Hogan pasó una cantidad significativa de tiempo aquí jugando y practicando. Más recientemente, varios medios de comunicación informaron en abril de 2020 que el gran Tom Brady de la NFL se había unido al club, poco después de mudarse de su equipo de larga data de los New England Patriots a los Tampa Bay Buccaneers.
Tras un período de relativo abandono durante y después de la Segunda Guerra Mundial, Dick Wilson recibió el encargo de restaurar el curso a su antigua gloria. Los verdes originales de Ross fueron re-cubiertos y se instalaron nuevos búnkeres, que estaban destinados a imitar las crestas de las olas en el Atlántico adyacente. En 2016, Bill Coore y Ben Crenshaw se encargaron de llevar a cabo una renovación de tres años del campo, que se centró en la reconstrucción de más de 100 búnkeres y extensiones de arena expuestas en bruto. El alcance de las renovaciones a lo largo de los años se ha mantenido relativamente menor, y Seminole Golf Club, junto con Pinehurst #2, son considerados por muchos como las dos obras maestras de Donald Ross.
El club está programado para albergar la Copa Walker 2021.