Hagerty hizo su debut fuera de Broadway en 1979, protagonizando Mutual Benefit Life en el teatro de su hermano, La Compañía de Producción. En 1983 actuó fuera de Broadway en el Teatro Vandam en la obra de Shel Silverstein ‘Wild Life’ dirigida por Art Wolff. Fue una pieza de teatro en conjunto co-protagonizada por Christopher Murney, W. H. Macy, Henderson Forsythe, Conard Fowkes, Jody Gelb, Howard Lee Sherman y Raynor Scheine. Continuó apareciendo en el escenario, incluyendo una versión de Broadway de The House of Blue Leaves. Su primer papel en el cine fue en All That Jazz, pero su pequeño papel fue eliminado de la película terminada. Posteriormente fue elegida junto a Robert Hays en la película de parodia, Airplane!. Fue lanzada en junio de 1980 y se convirtió en la tercera comedia más taquillera en la historia de la taquilla en ese momento, detrás de Smokey and the Bandit (1977) y National Lampoon’s Animal House (1978). Avión! estableció a Hagerty como una destacada actriz cómica.
Hagerty pasó la década de 1980 protagonizando una serie de películas teatrales, que van desde la bien criticada película de Albert Brooks Lost In America y la comedia Sexual de Woody Allen A Midsummer Night’s, hasta la mal recibida Beyond Therapy. Sus papeles a menudo involucraban a un personaje ingenuo o espaciado que parece desconocer el caos que la rodeaba, como se ejemplifica en Airplane! y Avión II: La secuela. A lo largo de las décadas de 1990 y 2000, Hagerty apareció principalmente en películas para televisión o en papeles secundarios en películas de Hollywood, incluidas las comedias de los 90 What About Bob? y Ruidos apagados, así como un papel en la película de 2005 Just Friends y She’s the Man de 2006.
En 1991, protagonizó junto a Fran Drescher y Twiggy en Princesses, una comedia de situación que se emitió durante cinco semanas en CBS. Hagerty había salido del set después de cuatro episodios en medio de malas calificaciones y críticas negativas. Fue elegida para el spin-off de 1994 Designing Women, Women of the House, pero se comprometió con otro proyecto cuando comenzó el rodaje, por lo que Valerie Mahaffey la sustituyó en varios episodios. Finalmente se unió al elenco, filmó dos episodios y renunció, devolviendo el papel a Mahaffey, quien se retiró después de una última aparición. En 1998, protagonizó la comedia de corta duración de UPN Reunited.
En 2000, narró la versión en audiolibro de Los Trolls, una novela para niños de Polly Horvath. En 2002, apareció en el renacimiento de Broadway de Mornings at Seven. En 2003, comenzó un papel recurrente como niñera llamada Polly en Malcolm in the Middle. Apareció como Hazel Bergeron en 2081, la adaptación cinematográfica del cuento corto de Kurt Vonnegut «Harrison Bergeron». A partir de 2011, se hizo cargo de la voz de Carol, la hermana de Lois, en Family Guy. En 2013, protagonizó A Master Builder y apareció en una serie de comerciales de Old Navy como azafata guiñando un ojo. En 2015, hizo otro cameo como azafata en Larry Gaye: Renegade Male Flight Attendant. En 2017, apareció en un papel recurrente como parapsicóloga de mascotas en Trial & Error. En 2018, fue elegida como una serie regular en el piloto de comedia de ABC Steps.