investeringsbanker Edward Francis Hutton började utveckla den privata, 140 hektar (57 hektar) Seminole Golf Club 1929 på mark som tidigare ägdes av Harry Kelsey. Den plats som valts för kursen innehöll ett antal sanddyn åsar som försiktigt fördes i spel med några fairways riktade mot förhöjda gröna platser medan andra faller ner från sandiga toppar till plattare terräng. Båda niorna gick ut från klubbhuset på plan mark innan de gick in i 40-fots dune ridge som går längs fastighetens västra kant.
greenerna på Seminole är huvudförsvaret för banan och många av dem är smart vinklade och smalnar mot baksidan vilket gör bakre stiftpositioner extremt tuffa. Fairwaybunkrar är i allmänhet grunda men sandfällor intill puttytorna är ofta djupa och besvärliga. Banan är mest känd för sin smarta routing på en ganska rektangulär plats, vilket resulterar i en ny vindriktning på varje hål.
layouten upptar en platt bottenskål mellan en hög ås av sanddyner i väster och sanddynerna längs Atlanten i öster. I mitten ligger de nödvändiga dammarna för att hantera dräneringen. Ross layout lyckades få 14 av de 18 hålen att röra vid dessa två sanddyner (1: A, 8: e, 9: e och 10: e hålen gör det inte). För att reflektera och komplettera svepningen av den sandiga egenskapen använde Ross också bunkring som inte var typisk för hans andra arbete. I stället för den mer vanliga lågprofilbunkeringen använde Ross blinkade sandfällor som påminner om en George Thomas-kurs snarare än ett Donald Ross-arbete.
under hela sin historia har klubben länge varit känd som en golfklubb för företagseliten. 1947 inkluderade klubbens medlemmar Joseph P. Kennedy, Henry Ford II, Jack Chrysler, Paul Mellon, Phillip Armour, John Pillsbury och Robert Vanderbilt. Klubben har också varit värd för kungar och presidenter: President Dwight D. Eisenhower var hedersmedlem, presidenterna Gerald Ford och John F. Kennedy spelade det ofta; och hertigen av Windsor var medlem. Henry Picard, vinnare av 1938 Masters Tournament, var professionell på Seminole i 26 år och Ben Hogan tillbringade mycket tid här och spelade och övade. På senare tid rapporterade flera medier i April 2020 att NFL great Tom Brady hade gått med i klubben, strax efter att han flyttade från sitt långvariga team av New England Patriots till Tampa Bay Buccaneers.
efter en period av relativ försummelse under och efter andra världskriget fick Dick Wilson i uppdrag att återställa kursen till sin tidigare ära. De ursprungliga Ross greens grävdes om och nya bunkrar installerades, som var avsedda att efterlikna vågkammarna på den intilliggande Atlanten. År 2016 fick Bill Coore och Ben Crenshaw i uppdrag att genomföra en treårig renovering av banan, som fokuserade på ombyggnad av över 100 bunkrar och utsatta sandiga vidder i grov. Omfattningen av renoveringarna genom åren har varit relativt liten, och Seminole Golf Club, tillsammans med Pinehurst #2, anses båda av många vara Donald Ross två mästerverk.
klubben är planerad att vara värd för 2021 Walker Cup.